Промышленный меланизм бабочек получил генетическое объяснение

Промышленный меланизм березовой пяденицы давно вошел в учебники как яркий пример эволюции в действии. Напомним его суть: в индустриальных районах в связи с потемнением стволов деревьев распространилась черная (меланистическая) форма березовой пяденицы, которая стала быстро вытеснять преобладавшую ранее светлую форму, менее заметную на светлых стволах. Хотя все, кто хоть немного интересуется эволюционной биологией, слышали про эту историю, до недавних пор не было известно, что за мутация породила меланистическую форму. Лишь в 2016 году британские генетики выяснили, что появление темных бабочек было связано со встраиванием транспозона в ген cortex, регулирующий деление клеток. Одновременно другая группа исследователей обнаружила, что варианты (аллели) этого гена связаны с различными элементами орнамента у самых разных бабочек. Судя по всему, ген cortex был привлечен к раскрашиванию крыльев еще на заре эволюции бабочек. Каким образом регулятор клеточных делений управляет окраской крыльев, пока неясно.

Черная форма carbonaria березовой пяденицы (Biston betularia) впервые была зарегистрирована в Манчестере в 1848 году. В дальнейшем она стала быстро распространяться. Во время промышленной революции в Англии из‑за загрязнения воздуха резко сократилось количество лишайников на стволах деревьев. Поэтому бабочки исходной, светлой формы (typica), незаметные на фоне светлых лишайников, стали бросаться в глаза на темной голой коре. Избирательное выедание птицами светлых бабочек привело к тому, что частота встречаемости формы carbonaria в промышленных районах Англии выросла с 0 до 99 %. Но триумф черных бабочек был недолгим: в 1960–1970‑е годы борьба с загрязнением воздуха стала приносить ощутимые плоды – и лишайники постепенно вернулись на стволы деревьев. Частота встречаемости формы carbonaria начала снижаться и к настоящему времени упала до 5 %. Аналогичные процессы на фоне индустриализации происходили с несколькими десятками видов бабочек в разных странах.

Промышленный меланизм березовой пяденицы давно вошел в учебники как типичный пример эволюционных изменений под действием отбора в изменившихся условиях среды. Пожалуй, это вообще самый известный широкой публике пример наблюдаемой эволюции. При этом, как ни странно, до сих пор не была идентифицирована конкретная мутация, от которой у бабочек почернели крылья. Лишь недавно удалось, комбинируя классические методы генетики (то есть скрещивание и анализ расщепления признаков у потомства) и современные методы секвенирования и анализа нуклеотидных последовательностей, выявить участок генома длиной 400 кб (килобаз, тысяч пар оснований), в котором находится искомая мутация. Этот участок включает тринадцать белок‑кодирующих генов и два гена микроРНК. Удалось также показать, что распространившаяся в популяциях березовой пяденицы доминантная мутация carbonaria возникла единожды и совсем недавно. Разумеется, это не значит, что другие мутации, приводящие к меланизму, никогда не возникали. Это значит лишь, что данный случай промышленного меланизма у данного вида бабочек был связан с распространением только одной такой мутации, возникшей недавно.

Британские генетики, получившие этот результат, не остановились на достигнутом. В статье, опубликованной в журнале Nature в 2016 году, они сообщили об успешной расшифровке молекулярной природы мутации carbonaria. Для этого пришлось тщательно отсеквенировать упомянутый участок генома у 110 черных и 283 светлых особей березовой пяденицы (van’t Hof et al., 2016).

Оказалось, что полиморфизмы (различия нуклеотидной последовательности), коррелирующие с окраской крыльев, концентрируются только в одном из тринадцати белок‑кодирующих генов, а именно в гене cortex. В пределах этого гена таких полиморфизмов оказалось довольно много, но только один из них встречается исключительно у черных бабочек и не был встречен ни у одной светлой особи. Очевидно, именно этот полиморфизм и является искомой мутацией carbonaria, а все остальные полиморфизмы, чаще встречающиеся у черных бабочек, чем у светлых, распространились вместе с ним за счет сцепленного наследования (генетического автостопа; см. Исследования № 1, 3 и 7).

Природа мутации carbonaria оказалась весьма интересной: это не что иное, как крупный (21 925 пар оснований) мобильный элемент (транспозон), встроившийся в первый интрон гена cortex. Таким образом, получено еще одно наглядное подтверждение способности транспозонов производить полезные наследственные изменения. Разумеется, следует помнить, что полезность и вредность мутаций зависят от условий, а мутация carbonaria была полезна лишь в условиях сильного промышленного загрязнения.

Как выяснилось, встраивание транспозона привело к усилению экспрессии гена cortex на той стадии развития личинки, когда происходит быстрый рост зачатков крыльев. Анализ распределения полиморфизмов в окрестностях ключевой мутации подтвердил, что мутация carbonaria возникла недавно (скорее всего, в первой половине XIX века) и быстро распространилась под действием отбора. Хотя эпоха грязного воздуха, давшая преимущество черным бабочкам, длилась недолго, их короткий триумф оставил в их геномах характерные следы. Сильный отбор «выметает» нейтральные вариации из окрестностей полезной мутации (это явление называется selective sweep – «выметание полиморфизма отбором»). Чем ближе к месту вставки транспозона, тем меньше в пределах гена cortex у черных бабочек дополнительных точечных мутаций, то есть последовательность все ближе и ближе к той самой, которую имела счастливая первая обладательница мутации carbonaria.

В том же самом выпуске журнала Nature была опубликована статья другого, более многочисленного международного исследовательского коллектива. В ней показана ведущая роль гена cortex в эволюции окраски крыльев у ряда других бабочек, в первую очередь у тропических видов рода Heliconius, у которых широко распространена мимикрия (подражание несъедобным видам), а окраска крыльев крайне разнообразна (Nadeau et al., 2016).

Оказалось, что у разных видов Heliconius самые разнообразные элементы орнамента крыльев – черные, желтые, оранжевые пятна и полосы – связаны с вариациями в гене cortex. Как правило, ключевые полиморфизмы находятся в некодирующих областях гена, в том числе в интронах. Это значит, что эволюционные изменения орнамента крыльев были вызваны изменениями регуляции гена cortex, а не структуры кодируемого им белка.

Ген cortex не относится к числу генов, которые можно было заподозрить в причастности к раскраске крыльев. Он входит в семейство генов, регулирующих деление клеток. Гены этого семейства помогают хромосомам разделяться во время клеточного деления. У дрозофилы ген cortex задействован в формировании яйцеклеток в яичниках самки и не имеет никакого отношения к окраске крыльев. Исследователи проверили, что будет, если ген cortex бабочки Heliconius melpomene заставить работать в зачатках крыльев дрозофилы, – и это не привело ни к какому видимому эффекту.

Судя по всему, ген cortex, изначально не связанный с окраской, был привлечен к работе над орнаментом крыльев около 100 млн лет назад, на заре эволюции бабочек, и с тех пор неоднократно подвергался интенсивному отбору в разных эволюционных линиях.

Таким образом, генетические основы эволюции узоров на крыльях бабочек постепенно проясняются. Мы уже знаем, что в формировании орнаментов задействованы сигнальные белки и регуляторы транскрипции, которые обычно (у других животных, да и у тех же бабочек) выполняют совершенно другие функции. Увлекательный рассказ об этих исследованиях читатель найдет в главе 8 книги Шона Кэрролла «Бесконечное число самых прекрасных форм». Например, за красные пятна на крыльях Heliconius отвечает ген optix, важнейший регулятор развития глаз. В центре будущих ярких круглых пятен (глазков) у бабочек Bicyclus экспрессируется ген distal‑less (dll), участвующий в закладке конечностей – да и вообще любых отростков тела – у самых разных животных. Что общего между глазом насекомого и красным пятном на крыле? Разве что красный пигмент, но эта связь, скорее всего, случайна. Что общего между глазком на крыле и ногой? Здесь связь может оказаться более интересной: и то и другое в ходе развития возникает сначала как некий кружочек, «нарисованный» в определенном месте развивающегося организма сигнальным белком, который производится в центре кружка.

Ген cortex отличается от найденных ранее генов орнаментации крыльев тем, что он кодирует не транскрипционный фактор и не сигнальный белок, выделяемый клетками наружу для межклеточного общения. Транскрипционные факторы и сигнальные белки легко приобретают новые функции: это профессиональные переключатели и регуляторы работы генов, которым все равно, какие гены регулировать. Но cortex – специфический регулятор клеточных делений, у дрозофилы обслуживающий процесс созревания яйцеклеток. Его вовлеченность в раскрашивание крыльев бабочек приоткрывает какие‑то новые грани в эволюционной биологии развития. Каким образом cortex влияет на окраску крыльев, неясно. Однако нужно иметь в виду, что узор на крыльях бабочек сложен из чешуек, каждая из которых формируется из единственной клетки (илл. V, см. цветную вклейку). Процессы деления и миграции клеток, которым суждено стать чешуйками того или иного цвета, на стадии поздней личинки и куколки, очевидно, влияют на итоговый орнамент, однако конкретные механизмы этого влияния еще предстоит выяснить.