Интеграция клеточных механизмов устойчивости к водному дефициту и высоким концентрациям солей в защитную систему целого растения

В предыдущих подразделах рассматривались функции отдельных клеток, на­правленные на противодействие осмотическому и токсическому эффектам солей. В этом подразделе показано, как защитные механизмы отдельных кле­ток складываются в единую систему, позволяющую решать эти задачи в стрес­совых условиях на уровне целого организма. Как указывалось выше, одна из основных стратегий в адаптации к высоким концентрациям солей, проявля­ющаяся на клеточном уровне, состоит в поддержании низких концентраций Na⁺ и С1 в цитоплазме и создании таким путем благоприятного микроокруже­ния для функционирования цитоплазматических биополимеров. Одновремен­но за счет биосинтеза осмолитов в цитоплазме и депонирования этих ионов в вакуолях клетки поддерживают ОСВ на необходимом для жизнеобеспечения уровне.

С появлением в ходе эволюции многоклеточных организмов, дифференци­рованных на органы и ткани, наряду с прежней появилась новая стратегия в водном обмене и ионном гомеостатировании. Стало важным, во-первых, под­держивать водный ток в системе: почва —корень—побег, во-вторых, избегать накопления ионов, присутствующих в среде в высоких концентрациях, в мо­лодых, активно метаболизирующих частях растения, прежде всего в меристе-матических тканях и генеративных органах. Известно, что в меристематических клетках, цветках, семенах и плодах содержание Na⁺ и С1 в расчете на сырую биомассу не превышает нескольких ммоль/кг даже при сильном почвенном засолении.

Вода и растворенные в ней вещества движутся из почвенного раствора в клетки эпидермиса и коры. Далее они транспортируются в радиальном направ­лении к центру корня и затем по ксилеме вверх, в листья. Движение ионов в радиальном направлении корня, так же как и движение воды (см. гл. 5), может осуществляться по апопласту (апопластный путь), и через клетки (путь от клетки к клетке). За счет функционирования локализованных в ПМ и тонопласте ион-транспортирующих белков формируется ионный состав цитоплазмы клеток корня, в котором содержание Na⁺ и С1 ограничено, а К⁺ доминирует над Na⁺. Значительная часть ионов, передвигающаяся в радиальном направлении кор­ня, достигнув эндодермы, вынуждена из-за поясков Каспари пересекать ПМ и входить в цитоплазму клеток этой ткани, однако наличие обходных путей (про­пускные клетки эндодермы и незрелые ткани кончика корня) позволяет ионам передвигаться и через апопласт. Эндодерма, таким образом, не может быть абсолютным барьером для ионов, хотя мембраны ее клеток вносят существен­ный вклад в регуляцию ионных потоков через корень. В связи с этим, когда интенсивность транспирации высока, апопластный путь играет заметную роль в транспорте Na⁺ и С1 . Ионы движутся в этом случае с массовым потоком

воды и растворенных веществ по градиенту гидростатического давления (гид­равлический поток). При низкой интенсивности транспирации движение Na⁺ и С1 осуществляется преимущественно от клетки к клетке. В этот путь движе­ния ионов вовлечены ионные каналы, переносчики и ион-транспортирующие АТФазы. Для транспорта ионов в растении очень важен этап загрузки ионами ксилемы. Функцию загрузки выполняет плазматическая мембрана паренхимных клеток, окружающих ксилему. Показано, что у гликофитов в норме основ­ным по массе катионом, транспортируемым в ксилему, является К⁺, а пере­нос К⁺ из клеток обкладки в ксилему осуществляется через активируемые при деполяризации ПМ выходные К⁺-каналы. У галофитов, а также при высокой солености среды и у гликофитов из транспортируемых в ксилему катионов доминирует Na⁺. Установлено, что у A. thaliana перенос ионов Na⁺ из паренхимных клеток обкладки в ксилему осуществляет Nа⁺/Н⁺-антипортер ПМ этих клеток, кодируемый геном SOS1. У ячменя в паренхимных клетках, прилегаю­щих к сосудам ксилемы корня, идентифицированы анионные каналы, через которые происходит загрузка ксилемы ионами С1 .Исследование транспорта С1 через эти каналы показало, что они относятся к анионным каналам так называемого «медленного» типа. Кинетика транспорта С1 через них характе­ризуется секундным диапазоном.

При движении ксилемного сока вверх между ним и клетками, прилегаю­щими к ксилеме, происходит обмен ионов, в результате которого ионный состав раствора, достигающего клеток листьев, существенно отличается от ионного состава первичного ксилемного сока в корне. Оказавшись в листьях, ионы Na⁺ и С1 проникают в клетки и там депонируются в вакуолях, повышая осмотическое давление вакуолярного сока. Процесс депонирования Na⁺ и С1 в вакуолях наиболее ярко выражен у галофитов. Следует отметить, что депони­рование Na⁺ и С1 наблюдается также и у гликофитов, которые характеризуются относительно высокой устойчивостью к водному дефициту и высоким концен­трациям солей.

Согласованное функционирование ион-транспортирующих систем в отдель­ных клетках обеспечивает при стрессах поддержание низких концентраций Na⁺ и С1 в цитоплазме самих клеток, низкое содержание Na⁺ и С1 в генеративных органах и активно метаболизирующих тканях и вносит вклад в формирование градиентов водного потенциала в системе: почва — корень — побег, путем на­копления Na⁺ и С1 в вакуолях.

Как уже отмечалось, стратегия ионного транспорта и осморегуляции, ос­нованная на накоплении ионов в вакуолях надземных органов, характерна для большинства галофитов, в том числе и тех, чьи листья снабжены солевыводящими, как у кермека (Limonium gmelinii), и солелокализующими, как у М. crystallinum, железами. Соль в вакуолях, занимающих большую часть клеточ­ного объема, является «дешевым» осмотиком, тогда как «дорогие» осмолиты органической природы поддерживают осмотическое давление в цитоплазме. В связи с функцией накопления ионов в вакуолях важное значение у галофитов имеет баланс потоков Na⁺ и С1 из почвенного раствора в корни, с одной стороны, и из корней в побеги, с другой. Количество ионов, переносимое в побеги, должно быть достаточным для поддержания осмотического давления в вакуолях на нужном уровне. Если скорость аккумуляции ионов в вакуолях кле­ток надземных органов галофитов высока, т. е. высока активность Na⁺/Н⁺-антипортера тонопласта, доставка ионов из корней в побеги в достаточных коли­чествах приводит к стимуляции их роста.

Гликофиты в условиях почвенного засоления не способны поддерживать низкие концентрации Na⁺ и С1 в цитоплазме и аккумулировать ионы в вакуо­лях своих клеток столь эффективно, как это делают галофиты. Большое значе­ние в формировании признака солеустойчивости у гликофитов (в целом более низкой, чем у галофитов) имеет ограничение входящих потоков Na⁺ и С1 в корни. При этом осморегуляция их клеток, даже в вакуолярном компартменте, осуществляется в значительной степени за счет осмолитов органической при­роды. Однако способность гликофитов синтезировать осмолиты весьма ограни­чена. Распределение поступающих из почвенного раствора ионов между корне­вой системой и надземными органами у гликофитов определяется, как и у галофитов, функцией паренхимных клеток обкладки ксилемы корня, которые могут ограничивать поступление ионов в надземные органы. Различные виды и сорта растений различаются по эффективности этой функции. У сои (Glycine max) и пшеницы (Triticum aestivum) различия между сортами в ограничении ионных потоков из корней в побеги определяются одним геном. Генетиче­ский анализ показал, что такой ген KNA1 у пшеницы локализован в хромо­соме 4D.

Согласованное действие ион-транспортирующих белков в мембранах клеток различных органов и тканей, поддерживающих ионный гомеостаз и формиру­ющих ионные градиенты в системе целого растения, подразумевают орган- и тканcспецифическую экспрессию ион-транспортирующих белков. Биосинтез осмолитов в растении также регулируется органо- и тканcспецифическим об­разом. Тот или иной белок, индуцируемый стрессом, должен появиться не только в нужном месте, но и в нужное время. Важную роль в пространственной и временной регуляции экспрессии стрессовых генов играют гормоны и орган-и тканеспецифические промоторы.

К механизмам адаптации к засолению и водному дефициту, которые про­являются на уровне целого растения, относятся С₄- и САМ-пути фиксации углерода (см. гл. 3). Транспирационный ток воды многократно ускоряет поступ­ление в растения ионов Na⁺ и С1 , в избытке содержащихся в почвенном растворе при засолении. Полностью открытые устьица, поддерживающие высо­кую интенсивность транспирации, создавали бы не только угрозу потери воды растением, но и ускоряли бы накопление Na⁺ и С1 в цитоплазме клеток. При высоких концентрациях соли в среде и водном дефиците апертура устьичных щелей, однако, уменьшается, что делает СО₂ менее доступным для растений и приводит к подавлению фотосинтеза. В связи с этим у многих представителей флоры в зоне аридного климата, обитающих при недостатке влаги и избытке солей в почве, фотосинтез идет по С₄- или САМ-пути. Преимущество С₄- и САМ-метаболизма в условиях водного дефицита и почвенного засоления состо­ит в возможности осуществлять фотосинтез при высоком устьичном сопротив­лении. Можно считать поэтому, что С₄- и САМ-пути — это такие способы фотосинтеза, которые не только экономят воду при низком водном потенци­але почвенного раствора, но и препятствуют избыточному поглощению рас­тениями Na⁺ и С1 . У некоторых растений, в частности у галофита М. cristallinum, высокие концентрации NaCl в почве приводят к индукции ферментов САМ-пути.