Теория симбиогенеза

В настоящее время теорию симбиотического происхождения эукариотической клетки можно считать почти общепризнанной (хотя продолжают раздаваться отдельные голоса и против нее: см., напр., Cavalier-Smith, 2002). Собраны убедительные данные, доказывающие, что митохондрии происходят от симбиотических аэробных эубактерий (альфа-протеобактерий), пластиды – от симбиотических фотосинтезирующих эубактерий (цианобактерий) (Кузнецов, Лебкова, 2002). К сожалению, других твердо установленных фактов практически нет. Разногласия остаются по поводу природы клетки-хозяина, происхождения цитоплазмы и ядра. Большинство специалистов склоняется к тому, что клетка-хозяин принадлежала к археобактериям (Margulis, Bermudes, 1985; Vellai, Vida, 1999). Об этом свидетельствует большое сходство в структуре генома (в частности, его экзон-интронная организация) у археобактерий и эукариот, сходство механизмов репликации, репарации, транскрипции и трансляции, а также другие молекулярные данные (Cavalier-Smith, 2002; Slesarev et al., 1998).

При образовании симбиотического организма сформировался химерный (археобактериально – эубактериальный) геном, в котором многие метаболитические системы оказались сдублированными (Gupta, 1997). Избыточные элементы впоследствии редуцировались или меняли функцию (Martin, Schnarrenberger, 1997). В частности, из двух механизмов формирования мембран (у археобактерий основу мембран составляют эфиры изопреноидов, у эубактерий – эфиры жирных кислот) был "выбран" и сохранился только один – эубактериальный. Согласно одной из гипотез, образование ядерной мембраны могло стать побочным результатом экспрессии эубактериальных генов, ответственных за синтез мембран, в археобактериальном генетическом окружении (Martin, Russel, 2003). Существует и много других гипотез, вплоть до весьма экстравагантных, как, например, предположение о формировании клеточного ядра у археобактерии в результате вирусной инфекции (Takemura, 2001).

Серьезную проблему представляет отсутствие у прокариот явных аналогов такого неотъемлемого элемента эукариотической клетки, как цитоскелет, состоящий из микротрубочек (митотическое веретено, жгутики и др.), и связанной с ним способности к фагоцитозу. Привлекательна гипотеза о происхождении микротрубчатых цитоскелетных структур (в комплексе с ядерной мембраной) в результате симбиоза археобактерии с подвижной эубактерией. Хотя эта гипотеза не является общепризнаной, она продолжает развиваться и находит новых сторонников (Dolan et al., 2002). Предлагаются и другие гипотезы, например, о существовании в прошлом особой группы прокариот – "хроноцитов", не относившихся ни к бактериям, ни к археям; хроноциты имели цитоскелет и были способны к фагоцитозу; они заглатывали различных бактерий и архей и дали начало эукариотам (Hartman, Fedorov, 2002).

Эукариоты, по-видимому, являются монофилетической группой, т.е. "успешное слияние" археобактерий с эубактериями в единый организм, давший начало всем эукариотам, произошло только однажды в истории Земли (Gupta, 1997). Анализ митохондриальных геномов также показал монофилетическое происхождение митохондрий всех современных эукариот (Литошенко, 2002).

Симбиотическая природа эукариот заставила некоторых исследователей всерьез задуматься о том, что, возможно, явления симбиогенеза играют в эволюции гораздо большую роль, чем это принято считать; что возникновение эукариот, лишайников и рифостроящих кораллов с их зооксантеллами – отнюдь не курьезы и не исключения, а, возможно, просто наиболее очевидные проявления общего закона, который руководил и многими другими макроэволюционными событиями, пусть и не в столь явной форме (Margulis, Bermudes, 1985).

Гипотетическое сообщество прокариот – "коллективный предок" эукариотической клетки

Некоторые данные о гипотетическом первичном биотопе эукариот позволяет получить рассмотрение экологии тех бактериальных сообществ, в которых могли возникнуть первые эукариотические организмы.

Считать предками первых эукариотических организмов несколько отдельно взятых видов прокариот, объединившихся в симбиотический организм, не вполне корректно. Следуя системному пониманию жизни и биологической эволюции, точнее будет сказать, как это ни парадоксально звучит, что предком эукариот было сообщество прокариотических организмов, включавшее как минимум три компонента: 1) анаэробных гетеротрофов, по всей вероятности, представителей археобактерий с экзонно-интронной организацией генома, получавших энергию путем бескислородного сбраживания углеводов (гликолиз); 2) аэробных гетеротрофов – эубактерий, получавших большое количество энергии за счет кислородного окисления низкомолекулярных углеводов (в частности, пирувата, молочной кислоты или этанола, являвшихся конечными продуктами энергетического обмена первого компонента сообщества); 3) анаэробных автотрофов – фотосинтетиков (цианобактерий), обеспечивавших первый компонент сообщества высокомолекулярными углеводами, а второй – кислородом.

Преимущества такого тройственного симбиоза вполне очевидны: каждый из трех компонентов сообщества получает прямую выгоду от сожительства с двумя остальными. Цианобактерии и археобактерии избавляются от излишков токсичного для них кислорода, а также от конечных продуктов бескислородного энергетического обмена; археобактерии и аэробные эубактерии получают необходимую им для питания органику, а последние – еще и кислород как мощный окислитель, позволяющий с высокой эффективностью утилизировать органические соединения.

В поверхностном миллиметровом слое цианобактериальных матов, широко распространенных уже в архее, концентрация кислорода была достаточна для существования аэробных организмов, несмотря на то, что в атмосфере в это время кислорода почти не было. Кислород – побочный продукт фотосинтеза – изначально токсичен для цианобактерий, и они в ходе эволюции выработали целый ряд способов биохимической защиты от этого агрессивного метаболита (Paerl, 1996). Одним из таких способов, вероятно, и было аэробное дыхание. Интересно, что важнейшая часть механизма клеточного дыхания – цепь переноса электронов – появилась в результате модификации одной из ферментных систем фотосинтеза (Nakamura, Hase, 1990-91). Современные цианобактерии предпочитают жить в сообществах с микроорганизмами, активно поглощающими кислород, причем скорости выделения и потребления кислорода в таких сообществах строго координированы (Paerl, 1996). По-видимому, именно поверхностный слой цианобактериальных матов с высоким содержанием высокомолекулярных углеводов и кислорода и был той "колыбелью", в которой зародились сначала сообщества гетеротрофных (аэробных и анаэробных) прокариот, а затем и первые эукариоты (Розанов, Федонкин, 1994).

Можно заметить, что гипотетическое бактериальное сообщество, включающее указанные три компонента, уже обладало большими преимуществами по сравнению с "чистым" цианобактериальным матом даже без объединения этих компонентов под общей клеточной мембраной, т.е. без образования эукариотических клеток.

Скорее всего, образованию эукариотической клетки предшествовал долгий период коэволюции компонентов такого сообщества, в течение которого формировались и совершенствовались механизмы взаимодействия, постепенно превращавшие бактериальный биоценоз в единый квази-организм.

Сообщества микроорганизмов могут достигать необычайно высокой степени интеграции. Широко распространенный у прокариот горизонтальный обмен генами делает микробные биоценозы, включающие разные виды бактерий, во многом сходными с популяциями высших организмов. Среди других интегрирующих механизмов следует упомянуть системы химических сигналов, которыми обмениваются между собой прокариоты для координации поведения (т.е. фенотипической экспрессии) элементов сообщества; некоторые эукариоты научились "имитировать" такие сигналы и таким образом регулировать жизнедеятельность прокариот в своем окружении (Rice et al., 1999). Необходимо отметить также развитие у бактерий механизма апоптоза – программируемой клеточной смерти (Endelberg-Kulka, Glaser, 1999); способность к "самопожертвованию" отдельных организмов на благо сообщества, на наш взгляд, является признаком высокой степени целостности (индивидуализации) микробных сообществ.

Поэтому логично предположить, что многие интегрирующие механизмы, обеспечивающие целостность и согласованную работу частей эукариотической клетки (прежде всего – сигнальные и регуляторные каскады), начали развиваться задолго до того, как эти части реально объединились под одной клеточной мембраной. Заметим также, что механизм горизонтального обмена генами мог послужить важной преадаптацией для последующего переноса большинства митохондриальных и пластидных генов в ядро.

Следует отметить необычайную легкость возникновения симбиотических отношений в современных микробных сообществах. Одноклеточные эукариоты и по сей день сохранили способность обзаводиться различными эндосимбионтами – как прокариотическими, так и эукариотическими, с самыми разнообразными метаболитическими стратегиями (Duval, Margulis, 1995; Bernhard et al., 2000). Правда, современные прокариоты приобретать внутриклеточных симбионтов не могут, т.к. не способны к фагоцитозу. В этом, как упоминалось выше, иногда усматривают "слабое место" теории симбиогенеза. Однако известны хищные и паразитические виды бактерий, такие как Daptobacter, способные проникать в цитоплазму других прокариот. Таким образом, даже в отсутствии механизма фагоцитоза приобретение внутриклеточных паразитов и симбионтов у прокариот все же возможно (Geurrero et al., 1986).

Гипотетическое "предковое сообщество" эукариот, вероятно, представляло собой нечто вроде "усовершенствованного" цианобактериального мата, включавшего гетеротрофных анаэробных археобактерий и гетеротрофных аэробных эубактерий в качестве симбионтов. В таком сообществе по сравнению с "чистым" цианобактериальным матом должны были быть заметно снижены колебания концентраций различных веществ; убирался избыток вредного для цианобактерий кислорода; производилось некоторое количество необходимого для фотосинтеза углекислого газа (что могло быть весьма существенно в связи с резким снижением его концентрации в атмосфере на рубеже Архея и Протерозоя); утилизировались излишки органики; возможно, в какой-то степени контролировалась численность цианобактерий за счет хищничества и т.д. В целом можно предположить, что такие сообщества были более устойчивыми, что и обеспечило их распространение в рассматриваемый кризисный период. Известны современные прокариотные сообщества, включающие разнообразных цианобактерий и гетеротрофных бактерий, которые можно в какой-то степени рассматривать как аналоги "предковых сообществ" эукариот. Эти бактериальные маты встречаются в различных экстремальных местообитаниях, характеризуются повышенной экологической толерантностью и высокой степенью интеграции своих компонентов, в частности, их сложным пространственным распределением по градиентам кислорода, pH и других важнейших параметров (Paerl et al., 2000).

Еще большую устойчивость должны были приобрести микробные сообщества с участием разнообразных настоящих эукариот. Возможно, именно появление таких сообществ привело к новой вспышке развития строматолитовых формаций после минимума, наблюдавшегося в интервале 2,5-2,3 млрд. лет назад, причем сами строматолиты стали более массивными, чем в Архее (Семихатов и др., 1999). Иначе трудно объяснить тот факт, что строматолитов в Протерозое стало больше по сравнению с Археем, хотя абиотические условия явно стали менее благоприятными для цианобактерий из-за снижения температуры и концентрации углекислого газа.

К числу очевидных преимуществ эукариотической клетки по сравнению с сообществом, состоящим из ее свободноживущих компонентов, следует отнести в первую очередь единую, централизованную регуляцию геномов всех симбионтов. Эукариотическая клетка – это фактически маленькое, компактное сообщество с централизованной регуляцией биохимически взаимодополняющих компонентов. Выше говорилось о развитии у эукариот более совершенной системы поддержания стабильности и репарации ДНК, следствием чего было снижение частоты мутаций. Возможно, первые эффективные системы защиты и репарации ДНК развились у археобактерий, обитавших в экстремальных условиях (Grogan, 1998). Это могли быть гипертермофилы (заметим, что в конце архея, вероятно, произошло сильнейшее потепление (Сорохтин, Ушаков, 2002)), либо же обитатели поверхностных слоев воды, где жесткое ультрафиолетовое излучение затрудняло существование эубактерий. Переход к внутриклеточному симбиозу дал возможность эубактериям (будущим пластидам и митохондриям) перевести свои геномы "под защиту" репарационных систем археобактериальной клетки-хозяина. Возможно, именно эта потребность стимулировала быстрый переход большинства митохондриальных и пластидных генов в ядро.

Раннее развитие систем регуляции, стабилизации и защиты генома у эукариот (и отчасти у их археобактериальных предков) дает основание полагать, что рассмотренные выше "предковые" микробные сообщества, так же как и первые смешанные прокариотно-эукариотные сообщества, изначально развивались в условиях, не вполне благоприятных для "обычных" архейских цианобактериальных матов. Возможно, это происходило в сравнительно мелководных местообитаниях, где условия среды были нестабильными, а ультрафиолетовое излучение – более интенсивным. Эти факторы могли дать микроорганизмам с более эффективной системой защиты и регуляции генома селективное преимущество. Такая точка зрения противоречит высказывавшейся ранее гипотезе о глубоководном происхождении эукариот (Bernhard et al., 2000) (эта гипотеза основывалась, по сути дела, просто на том, что в условиях жесткого ультрафиолетового излучения жить вообще труднее). С предположением о более или менее экстремальных условиях в предковом биотопе эукариот согласуется высказанное рядом авторов мнение о том, что археобактерии, ставшие основой симбиотического организма, были ацидотермофильными (Dolan et al., 2002). В связи с этим следует напомнить, что в конце архея, согласно модели Сорохтина и Ушакова (2002), вода в океане могла иметь температуру до 60^о С и pH порядка 3-5. Современные цианобактериальные маты, включающие разнообразных гетеротрофных симбионтов и обитающие в основном в экстремальных местообитаниях (Paerl et al., 2000), в экологическом и структурном отношении можно рассматривать как аналоги "предкового сообщества эукариот".