За самцов переплачивают вдвое

Возможно, половое размножение возникло как средство защиты от вырождения в условиях критически высокого темпа мутирования. Но вот критический этап пройден, почему бы не избавиться от этого странного и громоздкого способа смешивания генов родителей в геномах потомков? В 1970‑е годы Джон Мейнард Смит показал, что при выполнении ряда простых условий бесполое размножение должно давать двойной выигрыш по сравнению с раздельнополостью. Эта идея стимулировала поиск преимуществ полового размножения, которые должны перевешивать «двойную цену самцов» (см. Исследование № 7, а также нашу книгу «Эволюция. Классические идеи в свете новых открытий»). Однако теории теориями, но как на деле измерить преимущества полового или бесполого размножения? Насколько идея Мейнарда Смита приложима к реальным, а не гипотетическим видам? Американским биологам удалось это проверить: для исследования они выбрали новозеландскую улитку – очень удобный объект, потому что у этого вида нормальные самки и самцы сосуществуют с «бесполыми» самками, размножающимися без помощи самцов. Оказалось, что если избавить улиток от хищников, паразитов и конкуренции, то доля бесполых особей растет в точности по Мейнарду Смиту. В природе раздельнополые улитки сохраняются благодаря паразитам, от которых особенно сильно страдают бесполые клоны, достигшие высокой численности. Таким образом, в данном случае раздельнополость сохраняется как средство защиты от жизненных неурядиц, как способ быстрее адаптироваться к быстро меняющимся неблагоприятным факторам.

Вопрос о том, зачем нужно половое размножение, интересовал эволюционистов еще в XIX веке. Новая вспышка интереса к этой теме в последние десятилетия во многом связана с идеей Джона Мейнарда Смита о «двойной цене пола», или «двойной цене самцов». Суть идеи в том, что если у какой‑нибудь самки – представительницы обычного раздельнополого вида – произойдет мутация, позволяющая ей размножаться без помощи самцов, то при прочих равных условиях это даст ей и ее потомству двойной выигрыш в скорости размножения. Нормальная самка тратит половину своего репродуктивного потенциала на производство сыновей, которые сами не могут производить потомков, тогда как мутантная самка будет рожать исключительно дочерей, таких же самодостаточных, как и она сама. Поэтому потомство бесполой самки‑мутанта должно быстро вытеснить конкурентов, продолжающих тратить силы на производство самцов. Если же в реальных раздельнополых популяциях половое размножение не вытесняется повсеместно бесполым, то это нетривиальный факт, требующий объяснений. Из него следует, что секс дает организмам какие‑то очень важные преимущества, перевешивающие двойную цену самцов.

Пока эволюционисты увлеченно и успешно искали преимущества полового размножения, всеми как‑то подзабылось, что исходное рассуждение Мейнарда Смита о двойной цене самцов, несмотря на свою логичность, является все же умозрительным построением, а не эмпирическим фактом. Опыт показывает, что реальность всегда сложнее и многограннее тех красивых теорий, на которых основан научный прогресс.

Модель «двойной цены самцов» основана на ряде допущений, из которых одни заключены в формулировке «при прочих равных условиях», а другие должны оговариваться отдельно. Например, цена самцов не будет двойной (то есть половые особи не будут производить ровно вдвое меньше доживающих до зрелости самок, чем бесполые), если затраты на выращивание сыновей и дочерей неодинаковы. Цена самцов не будет двойной и в том случае, если переход к бесполому размножению связан с какими‑то дополнительными выигрышами (например, с ростом плодовитости) или, наоборот, затратами (скажем, с пониженной выживаемостью потомства), то есть если не соблюдается равенство «прочих условий». Например, отказ от секса позволяет сэкономить еще и на поиске и выборе партнеров; если экономия велика, цена самцов окажется выше. Анализ подобных отягчающих обстоятельств привел некоторых специалистов к мысли, что «двойная цена», возможно, слишком далекая от реальности абстракция (Meirmans et al., 2012).

Для прояснения ситуации было бы неплохо непосредственно измерить «цену» самцов у реальных видов, но только непонятно, с какого конца за эту задачу браться. Американские биологи попытались ее решить, экспериментируя с замечательно подходящим для этой цели объектом – новозеландской пресноводной улиткой Potamopyrgus antipodarum (Gibson et al., 2017).

В природных популяциях этих улиток нормальные диплоидные самцы и самки сосуществуют с «бесполыми» триплоидными самками, размножающимися клонально (потомство генетически идентично матери). Бесполые самки не только не нуждаются в самцах для продолжения рода, но и физически не способны к половому размножению. Поэтому гены бесполых клонов не смешиваются с генофондом половой части популяции. Бесполые самки – родоначальницы новых клонов – изредка появляются в результате геномных мутаций.

Улитки P. antipodarum – инвазивный вид, расселившийся далеко за пределы Новой Зеландии, своей исторической родины. Интересно, что в водоемах Америки расплодились лишь бесполые представители вида, хотя в Новой Зеландии половые и бесполые особи сосуществуют, не вытесняя друг друга.

Главная причина, сдерживающая размножение бесполых улиток в пределах исходного ареала, хорошо известна. Это местные паразиты – трематоды рода Microphallus, для которых улитки P. antipodarum служат промежуточными хозяевами, а окончательными – водоплавающие птицы. Трематоды делают зараженную улитку бесплодной.

Половое размножение перемешивает и перекомбинирует защитные гены улиток, тогда как у бесполых клонов их комбинация остается одной и той же. Поэтому коэволюционирующие паразиты с трудом справляются с защитой половых особей, но быстро вырабатывают способность пробивать защиту наиболее массовых клонов, подрывая их численность. Здесь работает частотно‑зависимый отбор: чем выше численность бесполого клона, тем выше его зараженность паразитами. Скорее всего, бесполые улитки стали безудержно размножаться в чужих краях именно потому, что там нет их главных врагов – специализированных паразитов‑трематод.

Ученые решили измерить «цену самцов» у улиток в отсутствие таких осложняющих обстоятельств, как паразиты и хищники, заодно сведя к минимуму и внутривидовую конкуренцию. Для этого они проводили свои эксперименты в изолированных 1000‑литровых емкостях, так называемых мезокосмах, где не было ни хищников, ни водоплавающих птиц, от которых улитки могли бы заразиться трематодами. Четыре сезона, с 2012 по 2015 год, южнополушарным летом (в январе) исследователи ловили диких улиток на побережье австралийского озера Александрина. Улов просеивали через сито с ячеей 1,7 мм, чтобы отобрать молодь, еще не успевшую нахватать паразитов.

Юных улиток, пойманных в разных точках побережья, смешивали в равных пропорциях, чтобы максимизировать генетическое разнообразие искусственных популяций. Затем наугад отбирали 800 особей и помещали в мезокосм. В течение первых двух недель улиток подкармливали водорослью спирулиной, после чего они должны были сами о себе заботиться, питаясь той растительностью, которая естественным образом росла в резервуаре. Большой объем мезокосма в сочетании с невысокой численностью и мелкими размерами улиток позволял надеяться, что конкуренция между особями за ресурсы будет минимальной. Каждый год заселялось по 6 мезокосмов. Таким образом, за четыре года эксперимент был повторен 24 раза.

Спустя год из резервуара извлекали всех улиток: «родителей», которые успевали за это время подрасти и приступить к размножению, и их потомство, еще очень мелкое и легко отделяющееся от родителей в сите. Половых и бесполых особей различали при помощи проточной цитометрии (этот метод позволяет легко и быстро пересчитать клетки и оценить в каждой из них соотношение объемов ядра и цитоплазмы). В данном случае ученые воспользовались тем обстоятельством, что у триплоидных бесполых улиток в полтора раза больше ДНК в ядре каждой клетки и, соответственно, сами ядра крупнее, чем у диплоидных половых.

Основной результат исследования состоит в том, что в поколении потомков доля бесполых особей значительно увеличилась по сравнению с поколением родителей. Это значит, что улиткам действительно приходилось платить некую цену за половое размножение. И эта цена оказалась очень близка к двойной. По‑видимому, в данной ситуации (в отсутствие паразитов и хищников и при минимальной конкуренции) все «прочие условия» (такие как плодовитость самок и жизнеспособность их потомства) действительно равны, как и предполагалось в исходном рассуждении Мейнарда Смита. В таком случае наблюдаемая разница в скорости размножения полностью объясняется тем, что половая часть популяции включает в себя самцов, которые сами потомства не производят, в отличие от бесполой части, представленной только самками.

Исследование показало, что идея Мейнарда Смита о двойной цене самцов – не пустая абстракция. Она адекватно описывает реальность – по крайней мере, в случае новозеландской улитки P. antipodarum. Поэтому половое размножение, чтобы не исчезнуть в ходе эволюции, должно обеспечивать этим улиткам преимущество, как минимум равное цене самцов, то есть двойное. К счастью, нам уже известна природа этого преимущества (во всяком случае, важной его части): половое размножение помогает улиткам удерживать паритет в эволюционной гонке вооружений с паразитами. Если паразитов убрать, популяция P. antipodarum, по‑видимому, быстро станет преимущественно бесполой. Возможно, доминирование бесполых особей продержится до того момента, пока не объявится какая‑нибудь новая серьезная напасть, к которой нужно будет быстро адаптироваться.

Остается надеяться, что вскоре удастся провести аналогичные исследования и на других видах, у которых все может оказаться иначе.

Исследование № 7