Гордые красавцы против невзрачных проныр

 

В нагрузку к половому размножению и половому отбору раздельнополые организмы получили и так называемый конфликт полов. Он возникает из‑за того, что оптимальные стратегии поведения самцов и самок, как правило, различаются. Самцы, производящие много «дешевых», маленьких сперматозоидов, могут максимизировать свой репродуктивный успех путем оплодотворения максимального числа партнерш. Самки, вкладывающие больше ресурсов в каждого потомка, заинтересованы [2]  не столько в количестве, сколько в «качестве» партнеров. Это различие «эволюционных интересов» и создает почву для конфликта полов, который проявляется в развитии признаков, выгодных одному полу, но вредных другому. Между самцами и самками может даже начаться эволюционная гонка вооружений, почти как между хищниками и жертвами. Конфликт полов развивается вопреки тому, что любой ген попадает попеременно то в женский, то в мужской организм и поэтому должен, по идее, «заботиться» в равной мере о тех и других. Ничего личного: естественный отбор (включая и такую его разновидность, как половой отбор) автоматически поддерживает аллели, у которых сумма положительных эффектов хоть немного превышает сумму отрицательных. То, какие формы примет конфликт полов в каждом конкретном случае, зависит от множества факторов, в том числе от того, в какой момент самка вкладывает ресурсы в потомство – до оплодотворения (как у животных, чьи эмбрионы развиваются за счет запасов желтка в яйце) или после (как у плацентарных). Теория предсказывает, что в первом случае будут развиваться самцовые турниры за самок и броские брачные наряды у будущих отцов, а самки будут становиться до крайности привередливыми и разборчивыми. Во втором случае открываются иные возможности. Самкам может стать выгодно спариваться с несколькими партнерами и вынашивать одновременно потомство от разных отцов. Это позволяет отбирать уже не женихов, а зародыши. Арена действия полового отбора как бы перемещается внутрь женского организма: теперь самка может отбирать наилучшие эмбрионы в ходе внутриутробного развития, вкладывая больше ресурсов в самые быстрорастущие и жизнеспособные. В такой ситуации брачные наряды самцов, скорее всего, потускнеют за ненадобностью, брачные турниры и танцы сойдут на нет и самцы начнут искать другие, менее «рыцарские» пути максимизации своего репродуктивного успеха. Но постойте, не слишком ли разыгралась фантазия эволюционистов‑теоретиков? Бывает ли такое в природе? На примере живородящих рыбок семейства пецилиевых, у которых характер материнского вклада в потомство в ходе эволюции многократно менялся, американским биологам удалось показать, что эти теории – не вымысел кабинетных ученых, а работающая модель, хорошо объясняющая некоторые причудливые зигзаги эволюции.

 

 

В 2000 году биологи из Университета Невады в Рино (США) Дэвид и Джин Це предложили гипотезу «конфликта, связанного с живорождением» (Zeh, Zeh, 2000). Суть идеи в следующем. Если самка вкладывает свои ресурсы в потомство еще до оплодотворения (презиготически) – в виде запасов желтка в яйце, – то ей выгодно тщательно выбирать полового партнера до спаривания, чтобы доверить свои дорогостоящие яйцеклетки кандидату с наилучшими генами. Следовательно, у самок должна развиваться презиготическая половая избирательность, а у самцов – разнообразные средства соблазнения привередливых самок, в том числе яркие наряды и сложные ритуалы ухаживания.

Если же большую часть питательных веществ эмбрион получает от матери уже после оплодотворения (постзиготически), например, через специальный орган – плаценту, то ситуация будет иной. Яйца теперь можно сделать маленькими и «дешевыми», а выбор партнера – постзиготическим. Самка получает возможность вкладывать в эмбрион больше или меньше своих ресурсов в зависимости от его свойств, обусловленных работой отцовских генов. Простейший вариант – лучше «кормить» те эмбрионы, которые быстро растут. Это позволяет самке оптимальнее распределить свои ресурсы, потому что скорость развития эмбриона и его биохимические и иммунологические свойства могут нести более адекватную информацию о генах отца, чем яркие перья и причудливые танцы.

Чтобы реализовать это преимущество, самке нужно спариваться не с одним, а со многими самцами (такое поведение биологи называют полиандрией) и вынашивать одновременно потомство, зачатое в разное время (это называют суперфетацией). При этом роль презиготического выбора, женской привередливости, брачных нарядов и ритуалов должна снижаться. Теперь у самцов вместо украшений будут развиваться адаптации, направленные на то, чтобы обеспечить спаривание с максимальным числом партнерш вне зависимости от эстетических предпочтений невест. Образно говоря, из гордых красавцев самцы начнут превращаться в невзрачных проныр.

Переход от лецитотрофного (обеспечиваемого желтком) развития к плацентарности имеет еще одно важное следствие. Плацентарность создает арену для генетических конфликтов и эволюционной гонки вооружений (антагонистической коэволюции) между матерью и эмбрионом, а также между материнскими и отцовскими генами эмбриона. Дело в том, что в интересах эмбриона – добыть как можно больше ресурсов из материнского организма, тогда как в интересах матери – частично обуздать эти притязания, дабы сохранить здоровье и силы для рождения других детей.

Из гипотезы Дэвида и Джин Це вытекает несколько проверяемых следствий. Например, у плацентарных организмов из‑за постоянной гонки вооружений (в ходе которой и матери, и эмбрионы вырабатывают все новые и новые средства нападения и защиты) должна быстрее развиваться генетическая несовместимость между популяциями. Если в геноме гибридного потомка встретятся «сильные» аллели, играющие на стороне матери, и «слабые» аллели, играющие на стороне зародыша, последний погибнет от голода, тогда как противоположное сочетание плохо кончится для матери. Из этого следует, что у плацентарных между разделившимися видами должна быстрее развиваться постзиготическая репродуктивная изоляция (пониженная приспособленность, бесплодие или полная нежизнеспособность гибридов). И действительно, как показали сами супруги Це в той же статье, у птиц и лягушек виды могут сохранять частичную совместимость (способность производить живое гибридное потомство) десятки миллионов лет после своего расхождения, тогда как у млекопитающих полная нескрещиваемость развивается на порядок быстрее (рис. 11.1). Этот факт хорошо согласуется с гипотезой Це, хотя у него, в принципе, могут быть и другие объяснения.

 

рис. 11.1. Диаграмма, показывающая, что у лягушек и птиц полная постзиготическая репродуктивная изоляция (неспособность производить живое гибридное потомство) развивается медленнее, чем у млекопитающих. По горизонтальной оси – время с момента разделения пары видов (в млн лет), по вертикальной – число пар, способных к гибридизации. Учитывались только виды, способные к межвидовой гибридизации. По рисунку из Zeh, Zeh, 2000.

 

Предсказания гипотезы Це также получили ряд эмпирических подтверждений (Coleman et al., 2009). Среди них работа американского эволюциониста Дэвида Резника и его коллег, опубликованная в 2014 году, выглядит наиболее показательной (Pollux et al., 2014). Ученые проанализировали распределение признаков у 94 видов живородящих рыб семейства пецилиевых. К этому семейству относятся такие известные аквариумные рыбки, как меченосцы и моллинезии. Пецилиевые – прекрасный объект для подобных исследований, потому что в ходе эволюции у рыб из этого семейства несколько раз независимо развивалась и утрачивалась плацентарность (рис. 11.2). Более того, в пределах семейства представлен полный спектр репродуктивных стратегий: от полного отсутствия постзиготического материнского вклада (рост эмбриона только за счет желтка) до развитой плацентарности, со всеми промежуточными стадиями (Reznick et al., 2002).

 

рис. 11.2. Эмбрионы плацентарной рыбки Poeciliopsis presidionis. Слева – эмбрион, окруженный плацентой; справа – плацента удалена.

 

Величину постзиготического материнского вклада оценивали по отношению массы новорожденного малька к массе яйцеклетки в момент оплодотворения (индексу матротрофии, MI). У лецитотрофных видов, чье внутриутробное развитие идет за счет желтка, новорожденный малек весит меньше оплодотворенной икринки: MI < 1 (обычно от 0,5 до 0,75). У плацентарных видов MI варьирует примерно от 1 (если малек получает лишь незначительную поддержку от матери во время беременности) до 100 и более.

Резник и его коллеги построили эволюционное дерево пецилиевых по последовательностям двадцати ядерных и восьми митохондриальных генов и сопоставили его с данными по MI. Анализ подтвердил, что в ходе эволюции пецилиевых постзиготический материнский вклад в разных линиях то рос, то уменьшался. Плацентарность была развита у последнего общего предка пецилиевых, а затем многократно независимо усиливалась или слабела и вовсе терялась.

Сопоставление MI с признаками действия полового отбора на самцов подтвердило предсказания гипотезы Це. Использовались три характеристики, указывающие на выбор самками самцов по внешнему виду и поведению: 1) половой диморфизм по окраске (когда самцы окрашены иначе, чем самки), 2) сложное брачное поведение и брачные демонстрации, 3) наличие у самцов украшений, таких как гипертрофированные спинные плавники, «усы» на верхней губе или «меч» на хвостовом плавнике, как у меченосцев. Оказалось, что все три показателя отрицательно коррелируют с MI. Иными словами, чем больше питательных веществ получают эмбрионы от матери через плаценту, тем слабее выражены у самцов специфическая «мужская» окраска, сложное брачное поведение и гротескные украшения.

Выяснилось также, что суперфетация (одновременное вынашивание детенышей, зачатых в разное время) у пецилиевых, напротив, положительно коррелирует с MI. Если самка способна к суперфетации, значит, она может одновременно вынашивать потомство от нескольких отцов. В таком случае самец не может монополизировать репродуктивный потенциал самки, оплодотворив сразу все ее яйцеклетки, а у самки появляется возможность осуществлять постзиготический выбор оптимальных отцовских генотипов в ходе внутриутробного развития. Роль презиготического выбора при этом должна снижаться: незачем быть очень уж привередливой, если ваша цель – спариться со множеством кавалеров, а не выбрать лучшего. Все это отлично согласуется с обсуждаемой гипотезой.

Наконец, исследователи обнаружили положительную корреляцию между MI и выраженностью у самцов признаков, способствующих стратегии «невзрачных проныр» (в противоположность «гордым красавцам»). А именно: у видов с высокими значениями MI самцы и мельче по размеру, и имеют более длинный гоноподий (копулятивный орган). Что ж, действительно, быть мелким и шустрым обладателем длинного копулятивного органа должно быть выгодно в ситуации, когда на вашу красоту и величие всем плевать. Показано, что малые размеры тела и длинные гениталии и впрямь помогают самцам живородящих рыб совершать «копуляции украдкой» (sneak copulations), незаметно подплывая к самкам сзади.

Таким образом, эти результаты хорошо согласуются с гипотезой Дэвида и Джин Це о влиянии плацентарности на направленность полового отбора. Впрочем, не до конца прояснен вопрос о том, где здесь причина, а где следствие. Переход к плацентарности рассматривается как причина редукции прекопуляционной женской избирательности и связанного с ней комплекса признаков (мужских украшений и брачных ритуалов). Но можно предположить и обратное: произошедшее по какой‑либо причине снижение действенности прекопуляционного выбора (например, в результате развития у самцов эффективных адаптаций для «копуляций украдкой») становится стимулом для развития механизмов посткопуляционного выбора – таких как избирательная «подкормка» оптимальных эмбрионов материнским организмом.

 

Исследование № 12

Как спасти детенышей от самцов‑убийц?

 

В качестве экстремального проявления конфликта полов можно рассматривать так называемый мужской инфантицид (или по‑другому – конкурентный инфантицид): самцы убивают детенышей, рожденных самками от других отцов. Не следует думать, что лишь какие‑то единичные виды выработали такое, на первый взгляд, патологически жестокое свойство. Как и в целом конфликт полов, вытекающий закономерно из самой сути полового отбора, так и мужской инфантицид – явление весьма распространенное. На сегодняшний день он известен более чем у сотни видов млекопитающих от хомяков до бегемотов, включая и человекообразных обезьян – горилл и шимпанзе. Несмотря на немыслимую для человека жестокость [3], мужской инфантицид закономерен, так как помогает детоубийце быстрее произвести собственное потомство. Сравнение данных по поведению, социальной организации и эволюционной истории 260 видов млекопитающих показало, что мужской инфантицид чаще всего развивается при такой социальной организации, которая позволяет немногим самцам монополизировать доступ ко многим самкам. Инфантицид не ведет к радикальным изменениям социальной организации, но увеличивает шансы формирования у самок склонности к промискуитету, который порой оказывается эффективной мерой противодействия мужским попыткам повысить свою приспособленность за счет самок и детенышей.

 

 

Самки многих млекопитающих не способны к новому зачатию, пока кормят детенышей молоком. Инфантицид повышает репродуктивный успех самцов, поскольку сокращает этот период послеродового бесплодия. Впрочем, самец‑детоубийца может повысить свою приспособленность (а отбор – поддержать гены, склоняющие самцов к инфантициду) только при выполнении ряда условий. Во‑первых, убитые детеныши должны быть наверняка чужими. Кроме того, самка, потерявшая детенышей, должна находиться в полном распоряжении детоубийцы: у нее не должно быть существенных шансов спариться с другими самцами, кроме самого убийцы (или, может быть, его ближайших родственников).

Эти простые теоретические соображения подтверждаются тем, что самцы действительно почти всегда убивают только чужих детенышей и почти всегда сами спариваются потом с их матерью. Кроме того, замечено, что инфантицид реже встречается у видов с сезонным размножением, у которых самка, даже лишившись детенышей, все равно не будет способна к новому зачатию до следующего репродуктивного сезона.

Чтобы разобраться, в каких случаях половой отбор сворачивает в сторону инфантицида, Дитер Лукас и Элиз Ушар из Кембриджского университета (Великобритания) проанализировали данные по 260 хорошо изученным видам млекопитающих (Lukas, Huchard, 2014). Для каждого имеется достаточный объем полевых наблюдений, что позволяет с большой уверенностью подразделить рассмотренные виды на практикующие инфантицид (119) и те, у которых данное явление не встречается (141 вид).

Распределение случаев инфантицида по эволюционному дереву показывает, что склонность самцов к детоубийству возникала много раз независимо. Не обнаружилось значимых корреляций между инфантицидом и такими характеристиками жизненного цикла, как продолжительность жизни, число детенышей в выводке, размер новорожденных, длительность периодов беременности и лактации. Единственный параметр жизненного цикла, коррелирующий с инфантицидом, – это сезонность размножения (что отмечалось и ранее): инфантицид отмечен у 76 % видов (из 97), не придерживающихся сезонов, и лишь у 28 % видов (из 134), размножающихся один раз в год. Это согласуется с идеей о том, что инфантицид повышает репродуктивный успех самца, ускоряя возвращение самки в фертильное состояние.

Самый интересный результат – обнаруженная исследователями связь между инфантицидом и социальной организацией. Чаще всего инфантицид встречается у видов, образующих устойчивые разнополые группы: детенышей время от времени убивают самцы 66 % таких видов. Значительно реже инфантицид встречается у одиночек (40 %), а также у видов с чисто женскими группами (23 %).

Реже всего детоубийство встречается у живущих парочками моногамов (18 %). Это ожидаемый результат, потому что строгая моногамия, по идее, должна препятствовать любым проявлениям конфликта полов. Если у вас один половой партнер на всю жизнь, то ваш репродуктивный успех в точности равен его репродуктивному успеху. В этом случае адаптации, повышающие приспособленность одного пола в ущерб другому, просто не могут развиться.

Дальнейший анализ показал, что при групповом образе жизни ключевой параметр, влияющий на вероятность развития инфантицида, – возможность самца монополизировать доступ к нескольким самкам. Так, в разнополых группах у видов с инфантицидом на каждого самца приходится в среднем по 2,5 самки, а у видов, не замеченных в детоубийстве, соотношение полов в группах почти равное. Кроме того, у первых альфа‑самец является отцом в среднем 67 % детенышей в группе, а у вторых – лишь 35 %. Замечено также, что склонность к детоубийству отрицательно коррелирует со «сроком правления» альфа‑самца. Чем короче его царствование, тем вернее он убьет детенышей прошлого владыки. Так, у видов с инфантицидом самка за этот срок успевает произвести на свет в среднем только два выводка, а у видов без инфантицида – четыре. Такая зависимость связана, скорее всего, с остротой конкурентной борьбы: ведь если самцу приходится тратить слишком много сил на захват власти и ее удержание, то ему некогда ждать, пока с таким трудом завоеванные самки спокойно выкормят детенышей от прежних мужей.

Распределение признаков по эволюционному дереву показало, что именно социальная организация служит стимулом для развития склонности самцов к детоубийству, а не наоборот. Появление в какой‑либо эволюционной линии тенденции жить разнополыми группами, а особенно разнополыми группами с численным преобладанием самок, повышает вероятность развития инфантицида у представителей этой линии в будущем. Но вот обратное действие подтвердить не удалось. Появление инфантицида, по‑видимому, не влияет на вероятность радикальных изменений социальной организации, таких как переход от одиночной жизни к социальности и обратно или объединение самок в сплоченные группы.

Однако, как выяснилось, у видов с инфантицидом самки нередко вырабатывают различные контрадаптации, например склонность к промискуитету. Если самка спаривается со многими самцами, начинаются так называемые спермовые войны: конкуренция между самцами за право оплодотворения ведется уже на уровне сперматозоидов (см. Исследования № 13, 15 и 38). Больше потомства начинают оставлять те самцы, что производят больше спермы. О спермовых войнах можно судить по размеру семенников – чем они больше, тем выше интенсивность спермовых войн.

Исследователи обнаружили, что во многих эволюционных линиях после появления инфантицида происходило постепенное увеличение семенников у самцов. В ряде случаев это заканчивалось тем, что у видов с крупными семенниками инфантицид исчезал. Это логично: убивать детенышей становится невыгодно, если самки так или иначе спариваются с множеством самцов. В такой ситуации, во‑первых, любой детеныш может оказаться отпрыском детоубийцы, во‑вторых, нет никакой гарантии, что после убийства детеныша несчастная мать будет спариваться именно с этим самцом и именно от него забеременеет.

Здесь у читателя может возникнуть резонный вопрос: откуда самка может знать, что, спариваясь с несколькими самцами, она тем самым снижает вероятность развития инфантицида или способствует его исчезновению в будущем? Разумеется, самка этого не знает. Чтобы рассматриваемый эволюционный механизм работал, то есть чтобы отбор поддержал мутации, повышающие склонность самки к промискуитету, тот должен давать ей немедленный репродуктивный выигрыш. Это возможно, если учесть, что инстинкт детоубийства не может развиться, если с самого начала не ограничен определенными рамками. Врожденная поведенческая программа «Убей детеныша!», не имеющая ограничителей, никогда не будет поддержана отбором, поскольку приведет к убийству собственных детей. Другое дело, если программа изначально содержит ограничивающие условия, например: «Убей детеныша, если не спаривался с его матерью». Если детоубийственные инстинкты устроены примерно таким образом, то промискуитет будет давать самке немедленное репродуктивное преимущество, поскольку ни один из самцов, с которыми она спаривалась, не обидит ее детенышей. В этом случае мутации, повышающие склонность самок к промискуитету, могут быть поддержаны отбором.

Хуже, если самец умеет напрямую, по запаху отличать своих отпрысков от чужих, – тогда сексуальная раскрепощенность самки не введет его в заблуждение. Может быть, так обстоит дело у млекопитающих с особо тонким обонянием – вроде мышей. В этом случае возможны иные варианты женского эволюционного ответа на инфантицид – менее дерзкие и даже упреждающие желания альфа‑самца. Речь идет о так называемом эффекте Брюс – автоматическом прерывании беременности у самок после смены доминирующего самца. Так самка снижает свои репродуктивные потери в условиях, когда действующий альфа‑самец почти наверняка убьет детенышей, рожденных не от него. Это иногда встречается даже у обезьян. Например, показано, что у гелад (родичей павианов) 80 % беременностей у самок прерывается в первые недели после смены альфа‑самца (Roberts et al., 2012).

Таким образом, инфантицид является скорее следствием, чем причиной радикальных изменений социальной организации. При этом, однако, он может быть важным фактором эволюции семейных отношений внутри группы. Спаривание со многими партнерами оказывается эффективным средством женского противодействия попыткам самцов монополизировать репродуктивный потенциал самок и повысить свою приспособленность за их счет. Эта стратегия иногда настолько успешна, что самцы со временем вовсе перестают покушаться на жизнь детенышей.

 

Исследование № 13